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异虫通过传送门尾随星灵难民来到萨古拉斯。吉姆·雷诺同塔萨达和黑暗圣堂泽拉图结盟，留在艾尔行星负责关闭传送门。与此同时泽拉图和星灵执政官——阿塔尼斯，利用远古的遗迹——萨尔纳加神庙的力量，净化了被异虫完全侵袭的行星。
UED（地球联合理事会）观察到了三族间的战斗，他们从地球来到科普卢星区，意图接管统治。为了达到此目标，UED在异虫占领的查尔行星捕获了新生的主宰幼虫。刀锋女王、蒙斯克、雷诺以及星灵此时抛开了彼此的纷争，试图合作击败UED和新生的主宰。这个不可能的联盟杀死了第二主宰，刀锋女王目标实现，接管了克普鲁所有的异虫。
在查尔的一颗未知卫星上，泽拉图遭遇了萨米尔·杜兰，刀锋女王的前盟友。他发现杜兰已经成功将异虫和星灵的DNA混合，创造了一个新物种。杜兰预言这个新种族将会永远改变这个宇宙。
阿克图尔斯·蒙斯克消灭了半数的幽灵，为确保他们对自己忠心不二，他接管了前联邦政府的幽灵计划，并将其融入帝国的幽灵项目。此外，他在行星克哈IV的一个卫星马上建立一个新的幽灵军校。
科尔宾·弗尔斯派他的儿子科林潜藏在帝国内部，而帝国此时正在搜捕科林，意图开发他的灵能。科林逃到了尤摩扬——独立于帝国的一个泰伦政府。
年轻的科林被帝国捕获，并被送到了幽灵军校，与此同时，他的父亲科尔宾在尤摩扬发表了反对帝国的言论。作为回应，科尔宾成为了帝国的暗杀对象。
星际纪元2501年
“诺娃”特拉从被毁灭的家园塔桑尼斯逃了出来，在幽灵军校受到另一个灵能拥有者的训练，以锻炼自己的灵能。
星际纪元2502年
阿克图尔斯召回他的儿子瓦伦里安，打算让其成为皇帝，而瓦伦里安则对此十分冷漠。
联邦电视新闻网的记者凯特·洛克维尔进入帝国部队，负责进行爱国宣传。在这段服役期，她遇见了前联邦电视新闻网记者迈克尔·利伯蒂，并发现了隐藏于帝国表面之下的黑暗真相。
汤姆森·考利为了掩盖其刺杀阿克图尔斯·蒙斯克的行动，计划消灭“好战者”成员——该部队已经解散。在行动前，他先召集了“好战者”的成员去杀死吉姆·雷诺，他认为这次行动可以赢得蒙斯克的欢心。而负责这次行动的成员则是前联邦士兵科尔·希克森，他在凯莫瑞安联合体的莫里安监狱里拯救了雷诺。
泰伦、异虫、星灵三方在柯普卢星区的军队为了控制行星阿提卡上的萨尔纳加神庙而陷入混战。其间，一些好战分子为了某些个人目的也参与了这场混战。
凯莫瑞安联合体的工作人员来到了一个荒凉的行星，希望能发掘一些有价值的遗迹。在发掘过程中，他们发现了该行星居民失踪的可怕真相。
一个神经质的维京飞行员乔恩·迪勒上尉在一次武装练习中攻击了乌萨的无辜殖民者。而他的学生，韦斯·卡特则阻止了他疯狂的杀戮行为。
桑丁·福斯特，一位熟练的雷神驾驶员，同他的两名忠实队友一起勇敢的进入了玛·莎拉的一处泰伦废墟，在取得任务物品后，福斯特发现了一个以前从未被发现的秘密。
星际纪元2503年
帝国科学家捕获了星灵执政官穆瓦丹，并对其进行实验，以此来获取星灵灵能完全形态的信息——卡拉。由疯狂的斯坦利·铂金斯博士率领，研究人员使用了各种违反伦理道德的手段来研究灵能。
考古学家杰克·拉姆西对一座萨尔纳加神庙进行了研究，但情况很快失去了控制，杰克受到了一个神秘的星灵守护者影响，他的思维与之融合，无数星灵的历史记忆从他脑海里涌现出来。
杰克·拉姆西继续来到艾尔行星进行探险，在脑海中的星灵守护者指令下，他发现了行星地下的暗影迷宫，发现了一个或许可以拯救宇宙的神圣水晶。
一些受过神秘训练的帝国幽灵开始失踪。诺娃·特拉从幽灵军校毕业，开始调查失踪事件，并发现了一个恐怖的秘密。
杰克·拉姆西在穿越艾尔行星的萨尔纳加传送门时同保镖罗斯玛丽·达尔分开，罗斯玛丽被萨古拉斯部分星灵流亡者杀死。但杰克仍然不知去向。杰克在时间耗尽之前将星灵保护者从自己的思维里分离了出去，否则两者都将死亡。
莫比斯基金会的一个调查队，调查了一座科普卢星区的萨尔纳加建筑。在研究中，这些科学家发现了一股潜伏在古代遗迹中的黑暗力量。
科林从帝国的收割者部队退役后打算开始自己的新生活，但是他难以摆脱过去的麻烦，因为一名前队友不期而至……
一名夜总会歌手斯塔里·蕾丝发现自己正处于帝国和凯莫瑞安联合体外交纷争的中心
星际纪元2504年
心灰意冷的吉姆·雷诺回到了玛·萨拉，日复一日地与内心的挫败感斗争。
艾萨克·怀特是帝国军重武装劫掠者部队中的一员，奉命去救援一队被海盗攻击的凯莫瑞安联合体矿工。但随着局势的发展，怀特救援任务的真相渐渐地显露出来：那是一次机会，让他消除记忆深处的恐惧的机会，那恐怖的记忆从他在凯联之战中当炸弹专家以来就一直折磨着他。
在接近四年的沉寂之后，刀锋女王和她的虫群再一次在科普卢星区肆虐。在纷飞的战火中，吉姆·雷诺不屈不挠地对抗着压榨人民的帝国……以及阴魂不散的昨日记忆。
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